2003（平成15）年7月の定鉄石狩線開業に合わせて導入された定山渓鉄道最新鋭車両。基本的には札幌市営5000系の同型であり、運用も共通化が図られている。
もともと1973（昭和48）年にそれまで札幌〜石狩間の鉄道建設を計画していた札幌臨港鉄道が経営破たんし、その後80年代になって札幌臨港鉄道から建設免許が定山渓鉄道に譲り渡されていた。だが、規模を小さくしても地下鉄直通を前提とした鉄道敷設はかかる費用も大きく、定鉄単体では建設できる規模ではなく第3セクターによる建設と保有。定鉄は運行を委託される形と相成ったのだ。
この石狩線の開業は同時にただでさえ朝夕のラッシュ時に首都圏並の運行頻度を持つ地下鉄南北線の混雑度が激化することを意味しており、建設決定時から高い収容能力を持つ車両の導入が検討されてしかるべき、と定鉄および札幌市交通局の判断が下されていた。特に定鉄は近代化以来の主力車両である2400系が耐用限度に達しつつあり、早晩に新車の導入を必要としていたのだ。東急車輛提案のE231系ベース車両と川崎重工提案のアルミ押し出し成型ダブルスキン構造体による規格型車両「Ａ-Train」タイプの車両の2案から比較された結果、札幌市側が推すＡ-Train規格車両が採用されたのだが、親会社東急との絡みで川崎製車両導入が難しい定鉄との兼ね合いで表向きは川崎・日立と東急が共通した規格に基づき、それぞれ札幌市向けと定鉄向けを製造する形となった（札幌市営5000系の項参照のこと）。
定鉄に導入された東急製編成は、簾舞〜定山渓温泉間および市営平岸支線の小運転のため基本編成5両と増結用3両からなっており、増解結の関係から先頭部デザインは流線型の札幌市営側とは大きく異なり、半切り妻で貫通扉をセンターに配置したオーソドックスな配列になっている。この貫通扉は地下鉄走行時の気温上昇による着雪の凍結対策の観点から本来の貫通扉の前に片引きプラグ式のカバードアを設けた独特の構造を採用しており、ＪＲ東日本253系同様の自動連結装置および連結幌の自動展開機構を備えている。また、冷房装置に関しても札幌市営側と違い、ＪＲ北海道731系と同型の小型冷房装置を搭載しているのが外見の特徴である。なお、この6000系から定鉄車両のカラーリングがそれまでのアイボリー+スカーレットからスノーフレイクホワイト+フェザントグリーン+サンライトイエローの警戒色へ変更されており、譲渡車である5500系や2700系も同様の塗装が施されている。
石狩線開業を控えた2002（平成14）年１１月に第一陣である基本編成5両3本+増結編成2両4本が登場したが、先頭車の数が多く、またシステムが特殊なＭu+Ｔａ方式のためコストがかかるため2400系の完全置き換えは相模鉄道譲渡車の5500系および南海電鉄譲渡車の2700系で補われる形となった。だが、札幌市営との運用比率を考慮すると編成本数の不足は確かであり、2005（平成17）年から再び増備が再開されている。2006（平成18）年度増備車からはＪＲ東日本E233系と車体部品の一部共用化が図られ、側面窓の形状などに変化が見られるようになっている。
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